1生态适应性
通过植物生理学、生态学和基因组学等的研究已经证实，病毒通过直接和间接的作用能促进植食性昆虫的生长[4,19]、存活[20-23]和生殖能力[24-26]．禾谷缢管蚜(Rhopalosiphumpadi)和烟蚜在感染大麦黄矮病毒(barleyyellowdwarfvirus，BYDV)的冬小麦上的发育速率较在健康植株上的快，下一代的种群数量增加[27]．饲养在感染黄瓜花叶病毒(cucumbermosaicvirus，CMV)的烟草(Nicotianatabacum)上的烟蚜，其体内的羧酸酯酶、乙酰胆碱酯酶、超氧化物歧化酶和过氧化氢酶活力均显著高于饲养在健康植株上烟蚜的酶活力[28]．取食感染番茄斑萎病毒(TSWV)的辣椒(Capsicumannuum)植株可以提高介体西花蓟马(Frankiniellaoccidentalis)的适合度，从而使其后代发育加快，数量更多[4,10,29]．携带TSWV的烟草褐蓟马(Frankliniellafusca)和健康蓟马分别饲养于感染TSWV的曼陀罗(Daturastramonium)上，携毒蓟马的发育历期显著比健康蓟马长，且前者的个体明显增大[30]．将B型烟粉虱(Bemisiatabaci)分别饲养于健康和感染木薯花叶病毒(cassavamosaicvirus，CMV)的植株上，发现病株上的烟粉虱种群数量明显高于健康植株上的数量，且植株在田间的发病程度与烟粉虱数量呈正相关，即病毒能提高介体昆虫的生殖能力[31]．也有报道植物病毒对介体昆虫的生长发育有不利影响[25,32-35]．特别是感染了大麦黄矮病毒(BYDV)后，大麦韧皮部总氨基酸的含量下降，介体麦长管蚜(Sitobionavenae)取食植株汁液后，在病株上的适应性降低[36]．B型烟粉虱在感染番茄黄曲叶病毒(tomatoyellowleafcurlvirus，TYLCV)或者番茄斑驳病毒(tomatomottlevirus，ToMoV)的植株上取食，其生殖力均下降[37]．
2植物病毒对植食性非介体节肢动物的影响
植食性非介体节肢动物与介体同时发生、共享同一寄主植物．如豆类上的53种害虫，其中94%为非介体节肢动物；紫花苜蓿(Medicagosativa)上40种害虫中的79%、烟草(Nicotianatabacum)上56种害虫中的90%、番茄(Solanumlycopersicum)上54种常见害虫的83%均为非介体节肢动物[38]．2.1体内携带病毒的可能性非介体节肢动物虽不能传播植物病毒病，但很多非介体节肢动物在感染病毒的植株上取食后体内均能检测到病毒．非介体猬草瘿螨(Abacarushystrix)在取食由郁金香瘿螨(Eriophyestulipae)传播的小麦线条花叶病毒(wheatstreakmosaicvirus，WSMV)感染的小麦后，其肠道中能检测到少量的小麦线条花叶病毒，而郁金香瘿螨不是大麦条纹花叶病毒(barleystripemosaicvirus，BSMV)的介体昆虫，其中肠中也能检测到BSMV[39]．Filho等[40]发现美东花蓟马(Frankliniellatritici)虽然不能传播番茄斑萎病毒(TSWV)，但在其消化道中也能检测到病毒，只是不能通过屏障扩散到唾液腺中进行传播．烟蚜取食感染甜菜曲顶病毒(beetcurlytopvirus，BCTV)的植株后，在第14天体内能检测到病毒，叶蝉取食后第21天能在体内检测到病毒，但两者均不能传播该病毒[41]．植食性非介体节肢动物之所以不能传播病毒，可能原因是缺少病毒所需的特异性受体或存在其对中肠上皮细胞[42-44]或者是唾液腺侵染的屏障[45-46]．2.2寄主选择性不同病毒对非介体昆虫寄主选择性的影响差异很大．非介体真菌蚋(Bradysiasp.)雌成虫对感染白三叶草花叶病毒(whiteclovermosaicvirus，WCIMV)的白三叶草(Trifoliumrepens)的趋性减弱[47]．感染番茄花叶病毒(TMV)的番茄植株对棉铃虫(Helicoverpaarmigera)的取食和产卵偏向性没有影响[48]．而马铃薯叶甲(Leptinotarsadecemlineata)则偏向于取食感染马铃薯Y病毒(potatovirusy，PVY)的马铃薯叶片[49]．2.3生态适应性植物病毒对植食性非介体节肢动物的生长发育及生殖通常是有利的．如将红蜘蛛(Tetranychuscinnbarinus)饲养于由西花蓟马传播TSWV的辣椒植株上，发现红蜘蛛的若虫存活率提高、发育历期缩短、产卵量增加[23]．Q型烟粉虱虽然不能传播中国番茄黄化曲叶病毒(tomatoyellowleafcurlchinavirus，TYLCCNV)，但在感染TYLCCNV烟草上取食的烟粉虱成虫寿命和产卵量均高于在健康烟草上的烟粉虱[50]．与之结果相似的还有，斜纹夜蛾(Prodenialitura)幼虫在感染烟草花叶病毒(TMV)的番茄植株上取食，有利其生长发育[25]．我们的试验结果也表明，水稻植株感染水稻黑条矮缩病毒(riceblackstreakdwarfvirus，RBSDV)后，取食感病稻株的非介体褐飞虱、白背飞虱的生态适应性均提高，成虫体内保护酶，包括过氧化氢酶(CAT)、超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)，以及解毒酶，包括乙酰胆碱酯酶(ACHE)、谷胱甘肽-S-转移酶(GST)和羧酸酯酶(CAE)的活性也均提高[51-52]．同时，在自然条件下分别在RBSDV病株和健康植株上接相同数量的初羽褐飞虱和白背飞虱，25d左右后，发现病株上F1代总数量较健康株上多，总生物量大，即植株感染RBSDV后有利于非介体昆虫种群的扩大[52]．但是，也有部分研究表明病毒对非介体节肢动物的生长发育及种群扩大是不利或无显著影响的．如鸢尾黄色斑病毒(irisyellowspotvirus，IYSV)在介体烟蓟马以及其它非介体蓟马体内复制，对其存活率均无显著影响[53]．而马铃薯叶甲取食感染马铃薯Y病毒(PVY)的马铃薯叶片后成虫寿命和生殖力均显著降低[49]．
3植物病毒与节肢动物天敌的相互作用
3.1植物病毒对天敌生长发育及生殖的影响
阿尔蚜茧蜂寄生携带大麦黄矮病毒(BYDV)的麦长管蚜，其存活率降低、发育历期显著延长、产卵量降低[54]．我们的研究结果表明寄生感染水稻黑条矮缩病毒(RBSDV)或南方水稻黑条矮缩病毒(southernriceblackstreakdwarfvirus，SRBSDV)的卵苗上的褐飞虱卵的稻虱缨小蜂(Anagrusnilaparvatae)与健康卵苗上的稻虱缨小蜂相比，其发育历期无显著差异，但稻虱缨小蜂在感染RBSDV的卵苗上的寄生卵量显著高于健康苗上的[55]．
3.2天敌对植物病毒病扩散的影响
苜蓿蚜(Aphiscraccivora)被茶足柄瘤蚜茧蜂(Lysiplebustestaceipes)寄生后，可以加快苜蓿蚜对甜菜黄化纺锤病毒(beetyellowclosterovirus，BYV)的传播和扩散[56]．被阿尔蚜茧蜂寄生的豌豆蚜的传毒能力与未被寄生的豌豆蚜相比没有差异，但被寄生的蚜虫的寿命缩短导致可传毒接种的有效时间减少[8]．就病毒的扩散而言，被寄生的豌豆蚜活动较频繁，将豌豆蚜暴露在阿尔蚜茧蜂下，其很快从感染豌豆耳突花叶病毒(PEMV)的植株迁移到健株植株，加快了病毒的扩散，感病率达70%，显著高于对照的25%．另外阿尔蚜茧蜂在减少介体蚜虫数量的同时，还能显著提高菜豆黄花叶病毒(beanyellowmosaicvirus，BYMV)的侵染率，感病植株是对照的9倍[57]．捕食性天敌七星瓢虫(Coccinellaseptempunctata)的引进，提高了禾谷缢管蚜传播的大麦黄矮病毒(BYDV)的侵染率，而寄生性天敌烟蚜茧蜂的存在，对健康植株的感病率无明显变化[58]．天敌的存在对病毒病扩散的影响有促进的，也有中性的，天敌间接诱导的病毒扩散通常出现在特定的天敌-介体昆虫-寄主植物组合．
4植物病毒对介体和非介体节肢动物的影响机制
4.1直接影响
植物病毒在昆虫体内循环和复制，导致昆虫的生理生化等发生变化，同时病毒与植食性节肢动物共享同一寄主植物，共同竞争寄主植物的营养资源，对植食性节肢动物也有一定的影响．首先，携带病毒能促进介体昆虫的产卵量．如B型烟粉虱携带番茄斑驳病毒(ToMoV)后在番茄植株上的产卵量明显高于无毒雌成虫[59-60]．将相同数量的携带ToMoV的和无毒B型烟粉虱雌成虫，分别释放到健康的番茄植株上，56d后前者种群的卵量是后者种群的2.5倍，若虫数量为后者的4.5倍[60]．其次，携带病毒影响介体卵孵化和若虫生长发育．如灰飞虱亲代携带RSV对卵孵化力有较大影响，且带毒雄虫对孵化力的影响最大．携带RSV灰飞虱的孵化历期延长，并且F1代若虫和成虫成活率相对无毒虫有所提高[61]．也有研究表明介体昆虫在携带病毒后其寿命缩短和产卵量下降[10,27,62-63]．如携带番茄黄化曲叶病毒病(TYLCV)的烟粉虱其雌成虫寿命缩短17%~23%，产卵量降低40%~50%[61]．
4.2间接影响
4.2.1寄主植物的形态特征改变对节肢动物的影响Fereres等[64]研究发现，禾谷缢管蚜偏向于选择黄色的植物组织．而植物病毒病引起的症状主要为变色、组织坏死和畸形，如黄化、变小、矮化、卷叶、肿瘤等，植物感染病毒后形态的变化利于植食性节肢动物发现寄主植物或者表现出一定的偏向．黑醋栗(Ribesnigrum)感染黑醋栗逆转病毒(blackcurrantreversionvirus，BRV)后嫩枝变多，吸引介体瘿螨(Cecidophyopsisribis)前来取食[65]．
4.2.2寄主植物的营养变化对节肢动物的影响木薯(Manihotesculenta)感染木薯花叶病毒(CMV)或番茄感染番茄卷叶病毒(tomatoleafcurlvirus，TLCV)后其韧皮部汁液氨基酸含量均显著提高，有利于介体节肢动物的生长发育[31]，而感染大麦黄矮病毒(BYDV)的小麦，韧皮部自由氨基酸及可溶性糖含量显著降低，降低了对介体麦长管蚜的适合度[36]．出现上述差异的原因可能是因为不同的病毒及其不同的传播方式对植株的影响是不一样的．非持久性传播的病毒获毒时间短，病毒在昆虫体内持续时间也短，介体昆虫获取病毒后就开始传毒，因此病毒会诱导植株降低对介体昆虫的适合度．如蚜虫在取食带毒植株过程中能快速获得黄瓜花叶病毒(CMV)，由于感病植株对其生长发育不利，取食后迅速扩散[12]．而持久性传播方式的病毒获毒时间长，因此病毒诱导植株产生体内生理生化的变化，使之适合介体昆虫的生存，才能使病毒传播下去[18,27,66]．感病植株体内营养物质的改变，不仅对介体昆虫产生影响，其他非介体植食性节肢动物取食后，其生长发育、生殖等也会发生变化．我们发现水稻在感染RBSDV后植株体内的游离氨基酸含量增加31.1%，而可溶性糖的含量则是正常稻株的3倍，说明取食感染RBSDV稻株后非介体褐飞虱和白背飞虱生态适应性的增强与稻株游离氨基酸和可溶性糖含量的增加有关[51-52]．
4.2.3寄主植物挥发性物质改变对节肢动物的影响植物挥发性化合物是联系植物、害虫和天敌间3层营养关系的关键信息因子[67-68]，植物病毒的侵染能改变植株挥发性物质的种类和含量[69]，从而影响植食性节肢动物及其天敌的行为．目前关于病毒的侵染改变寄主植物与介体昆虫的相互作用的报道很多[4,9,70]，病毒的侵染改变了寄主植物释放出的化学信号指示物质，能吸引介体昆虫聚集到感病植株取食，而后散开进行病毒的传播及扩散．同时植食性节肢动物的为害又能吸引天敌，这可能也是病毒对自身进行扩散的手段，天敌的攻击不仅促进了介体昆虫的扩散，同时也维持寄主植株的质量有利于毒源的保留以便介体昆虫再次获毒[5]．
5小结和展望
植物病毒通过与寄主植株、介体节肢动物相互作用，同时还对植食性非介体节肢动物及其天敌产生影响，从而对整个生态系统都有一定的影响．目前很多研究都集中在病毒与寄主植物[30,34,39]、病毒与介体昆虫之间的互作[22-29]，关于病毒-介体(非介体)节肢动物-天敌三层关系的影响研究报道较少．本文综述了植物病毒对植食性节肢动物包括介体及非介体选择性行为、生态适应性等的影响以及与天敌的相互作用．其作用关系比较复杂，不同的植物病毒对其周边节肢动物影响不一，因此明确各层营养级之间的相互作用关系，对病虫害的防治有着重要意义．植物病毒对植食性节肢动物的影响，可分为直接影响和间接影响两个方面．直接影响是病毒进入节肢动物体内后对其所产生的影响，而间接影响则是病毒通过影响寄主植物(如营养物质和次生代谢物质等)影响取食该植物的节肢动物．研究表明植物病毒对节肢动物的影响有有利的、不利的，也有中性的．当病毒和介体昆虫同时入侵寄主植物，它们所诱导的植物防御机制分别是茉莉酸信号途径和水杨酸信号途径，是相互拮抗的[71]，植株感染病毒后更容易受到介体昆虫的为害，能吸引介体昆虫到病株上取食[4,9-12]，介体昆虫在感病植株上生殖力会提高[4,10]以及介体昆虫携带病毒后其取食行为会发生变化[18]．不同传播方式的病毒，其介体获毒所需的时间、持毒和传毒时间均不相同，因此通过改变寄主植物的营养物质、次生物质等来调整介体昆虫的“去留”以最大限度地把病毒传播下去．Belliure等[23]研究表明非介体昆虫能诱导植株产生与介体昆虫相似的防御反应，进而通过取食病株获益．植物病毒既可以通过介体昆虫对天敌产生间接影响，也可以直接影响天敌的生长发育与生殖．如阿尔蚜茧蜂寄生携带BYDV的麦长管蚜，不利于其存活且产卵量降低[54]。然而对于植物病毒病的传播，介体昆虫的数量只是影响其传播效率的多个因素之一。天敌通过捕食或寄生，加速了植食性昆虫的扩散，特别是携带病毒的介体昆虫，因此促进了病毒病的传播[8,56-58]．这可能是植物病毒不断进化的结果，不仅通过影响介体昆虫的生态适应性等，还通过影响其天敌的行为，以促进病毒自身的传播与扩散．人工释放天敌通常采用“淹没式”释放，在有效减少植食性昆虫数量的同时，应该不会促进植物病毒的传播．另外，在自然界常存在一株植物同时受两种或两种以上病毒的复合侵染，通过长期的进化过程，病毒之间可能形成协同作用或者拮抗作用[72-74]．在20世纪90年代初，我国烟草普遍存在烟草花叶病毒(TMV)和黄瓜花叶病毒(CMV)的复合侵染[75]．马铃薯Y病毒(PVY)和马铃薯X病毒(PVX)的复合侵染下，寄主植物病症明显加重[76]．复合侵染改变了寄主与病毒、病毒与病毒之间的关系，蚜虫只携带SMV或BBWV时，传毒效率分别为38.1%和31.0%，而携带两种病毒时传毒效率仅为15.1%，说明两种病毒在蚜虫口针内有相互抑制作用[77]．目前已经检测到水稻南方黑条矮缩病毒与齿叶矮缩病毒复合侵染的水稻植株[78]，但病毒的复合侵染对同一生态系统中其它植食性节肢动物、天敌的影响尚有待进一步深入研究．植物-植物病毒-传播介体之间的互作关系一直是农业生态系统中的重要研究内容，尤其植物病毒和介体的相互影响更是本领域的研究热点．目前的研究主要集中在病毒-介体昆虫及病毒-寄主植株之间的互作，而关于植物病毒在植物-节肢动物-天敌三级营养关系中的调控作用及调控机制，特别是植物病毒对非介体节肢动物的影响研究甚少，是值得我们探索的问题．
作者：何晓婵 徐红星 周小军 郑许松 孙裕建 杨亚军 田俊策 吕仲贤 单位：金华市农业科学研究院 浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所
